前作の主人公・円堂守ら率いる日本代表選手「イナズマジャパン」がFFI世界大会で優勝した10年後、松風天馬はそんな円堂らイナズマイレブンに憧れ、雷門中学校に入学し、雷門サッカー部に入部。しかし、サッカーは腐敗し、あの頃の熱いサッカーはどこにもなかった。突然、渦巻く暗雲に巻き込まれていく天馬たち。それが悲劇の始まりであった。あの頃のサッカーを取り戻すため、雷門イレブンが雷門サッカー部の監督となった円堂と共に立ち上がる…!
故事发生在私立汐美学园之中，这里汇聚着在各种方面有着杰出表现的孩子们，他们的身上，承载着整个城市的荣耀和希望。学园之中有着“睿智之城”美名的图书馆格外醒目，然而，在图书馆最深处的阅览室中，大幕正在徐徐的拉开。 有着旺盛求知欲的笕京太郎（间岛淳司 配音）、乐观开朗积极努力的白崎绪美（米泽圆 配音）、稳重认真深受信赖的樱庭玉藻（齐藤佑圭 配音）、外冷内热的御园千莉（山本希望 配音）、温柔善良的铃木佳奈（仙台绘里 配音）和大大咧咧的小太刀凪（种崎敦美 配音），六名互不相识的少年少女在冥冥之中汇聚在此处，即将展开他们波澜壮阔的冒险。
I 末裔の章 II 鍵の章 III 帰還の章
星元122年―― 在众多企业扩展到宇宙并构筑巨大经济圈的时代， 有一名少女自边境地区·水星转来MS产业的最大企业“贝纳里特集团”旗下所经营的“阿斯提卡西亚高等专门学园”。 她名为苏莱塔·墨丘利。 内心纯真的少女随着胸口鲜红的闪烁亮光逐步迈向新世界。
奈叶（田村由香里 配音）本是一位平凡的小学三年级女生，却因为意外遇见了来自异世界的尤诺而成为了魔法少女，投入到了争夺遗产的战斗之中。在上一次事件结束之后，奈叶告别了与之结下深厚友谊的菲特（水树奈奈 配音），重新回归了平静的日常生活，接受着魔力训练，以防备敌人的下一轮猛烈袭击。 某日，一个神秘的魔法结界出现在了海鸣市的上空，这不寻常的现象吸引了奈叶的注意。果不其然，奈叶遭到了红发魔法少女维塔（真田麻美 配音）的攻击，让奈叶没有想到的是，维塔竟然一下子就破坏了奈叶坚固的防御。所幸菲特及时出现，奈叶才幸免于难，而维塔的出现意味着，有一场阴谋正在秘密展开。
海凪日和（久住琳 配音）的父亲永远的离开了她，而父亲传授下来的飞钓法却被日和牢牢的记在了心里，每当想念父亲时，日和都会独自来到海边，享受一个人的钓鱼时光。某日，日和在钓鱼的时候意外邂逅了天真烂漫的少女小春（日冈夏美 配音），两个女孩很快就熟络了起来，彼此成为了朋友。 让日和没有想到的是，小春的真实身份，竟然是母亲再婚对象的女儿，这也就意味着，她们两人，是即将居住在同一屋檐下的义姐妹。除了小春外，钓鱼这项运动还让日和结识了很多朋友们——卖飞钓用具的店员姐姐吉永恋（岭内知美 配音）、同样喜欢钓鱼的小学生福元二叶（村上奈津实 配音），以及非常害怕虫子，但又想要和二叶成为好朋友的二宫蓝子（井上穗乃花 配音）。
身在魔王军却不会使用魔法的暗黑士兵达利艾尔， 以自己的才智和行动力爬上了四天王辅佐之位大显身手。 然而在四天王刚一换代，达利艾尔就被解雇了。 大失所望的达利艾尔彷徨在森林中，无意间遇到了一名被怪物袭击的少女！ 拯救了少女的达利艾尔在少女的“盛情招待”下来到了人类的村子。 本想在暴露自己是魔族之前溜之大吉的达利艾尔 却在少女的“请求”下留下来开始了冒险者之路。 「不是我不想拒绝，是她实在太大了」
妖怪界の刑事・ドロは妖怪総理大臣を決めるという格闘技大会への出場を、ゲーム一作目の主人公でもあった妖怪退治人・剣野舞に依頼する。だが、自分に降りかかった火の粉でもない事件なので、まったく興味を示さない舞。そんな様子を見ていた舞の妹、光が口を挟んできた。そこでドロは光をおだて、魔剣道2号として大会へ出場させようとする。一方、とある一角では妖怪がひとりの少年を改造し、人間界を支配せんと企んでいた……。
世界的中心，盖特皮亚，过去是无边无际的荒芜不断的魔境。 女神从天而降，天空中出现了巨大的“门”。人们在“门”里发现了维持着世界的奇迹源"kirakuri"存在。 随着岁月的流逝，盖特比亚作为城市发展起来。 在"门”迷宫中专内采集"kirakuri"的宝物猎人出现。维持世界奇迹般的能量，委托给了"kirakuri"猎人的手。 主人公凑有一天突然被青梅竹马的优托莉亚叫了出来。 在抱着淡淡的期待去了那个地方，凑被优托莉亚告知了“我...我觉得你很适合当社长!”就这样继承了上一代的遗迹，凑的社长冒险生活开始了。
铃之宫莉莉莎是只允许一流淑女就读的“樱心女子学园高等部”的学生。她为了获得学园中最有荣耀与骄傲的称号——“高贵的少女（Noble Maiden）”，日夜努力，成为了周围人都刮目相看的大小姐。然而，实际上她是一年前因为母亲再婚而进入铃之宫家、曾经是“普通人”的女孩。为了回应母亲的期待，她压抑着内心的真实情感，放弃了自己热爱的摇滚和吉他，开始以大小姐的身份行事。某天，她遇见了学园中的憧憬对象黑铁音羽，并在偶然的情况下目睹了音羽在打鼓……大小姐✖️摇滚！？心底的真实情感交织碰撞的青春摇滚动画，正式开幕！
“找到了，使我内心充满炽热之物（魔法少女）——” 前往祖父家中的地图子，与守护街区的魔法少女莓花相遇，瞬间着迷。 但是，敌对邪恶组织"深渊(地堑)"的统帅库洛玛的攻击太不起眼，两人的战斗不值得一看。 地图子的内心愈发渴求着欣赏莓的活跃…… “我想让魔法少女更加光芒四射……给我陷入苦战啊！” 这份欲望（？），引导内向的少女走上恶的道路。
